在《剧场版物怪：唐伞》的激烈对决后不久，卖药郎（神谷浩史配音）再次现身，这次他来到了大奥的内庭。先前事件过后，这里正经历一场动荡。出身名门的女子大友牡丹（户松遥配音）接替歌山成为新任总管，并开始推行一种严谨而平衡的领导方式。这种高压政策逐渐加剧了她与曾受天皇（入野自由配音）宠幸的资深花魁富贵（日笠阳子配音）之间的关系日益紧张，两人之间的裂痕日益加深。天皇的妻子有希子皇后（种崎敦美配音）所生的皇子即将选定监护人，一场突如其来的事件却彻底颠覆了富贵的命运。她产下了一个被视为“不祥之子”的婴儿，被年长重臣大友（堀内贤雄配音）视为威胁，从而成为一场权谋阴谋的目标。在男权体制编织的权力之网中，利益冲突与掩盖真相的手段迅速失控。与此同时，奇怪的事件接连发生，人们无故自燃，瞬间化为灰烬。卖药郎怀疑是物怪作祟，展开调查。然而，他所面对的，是一种神秘而不断变化的群体性威胁。这个物怪的真实身份，正是火鼠（日根住配音）之子。他们不仅攻击人类，还似乎在寻找自己的母亲，然而，这位“母亲”始终不肯现身。火鼠为何专门针对那些伤害新生儿之人？又是什么样的悲剧，让她悲痛至极、自焚不止？卖药郎深入大奥之中，揭开层层黑暗，追寻斩除物怪所需的三大要素：“形”、“真”与“理”，誓要揭示真相，平息灾祸。

后藤独是一个极度内向阴沉的女生，因向往乐团活动而开始练习吉他。某天，后藤独在路上被鼓手伊地知虹夏邀请去自己组织的女高中生乐队补缺，于是初相识的后藤、伊地知和山田正式以“纽带乐队”之名开始活动。其后，阳光女生喜多也加入团队，个性鲜明的四个女孩各司其职，乐队准备步入正轨。被大家推举为乐队的原创作品作词的后藤独，渐渐发现难以调和词作中的“乐队风格”与个人风格，为此苦恼不已。经过一番自我探索与朋友的鼓励，原创曲目终于创作完成，后藤独也在意外结识的广井菊里的帮助下再度实现突破，初出茅庐的“纽带乐队”终于迎来了第一次登台表演的机会。没想到演出当日受到台风的影响，直到开场前也只有零散的几位观众到场。在这样沉重的氛围下，纽带乐队开始了他们第一场演出。

故事承接《鬼灭之刃 柱训练篇》。